胃肠道生物标志物与动物健康

ｄｏｉ：１０．３９６９／ｊ．ｉｓｓｎ．１００６⁃２６７ｘ．２０１９．１２．０１２

胃肠道生物标志物与动物健康

（１．湖南农业大学动物科学技术学院，长沙４１０１２８；２．湖南畜禽安全生产协同创新中心，长沙４１０１２８）

周丽媛１，２　李成良１，２　李四元１，２　方热军１，２∗

摘　要：良好的胃肠功能对动物生产性能、健康至关重要。胃肠道生物标志物可用来监测动物胃肠道疾病的发展和严重程度，在动物的饲养中发挥重要作用。影响动物胃肠健康的因素众多，且各因素间联系密切；单一的胃肠道生物标志物所反映出的胃肠道的健康状况较为局限，因此，胃肠道生物标志物种类的开发意义重大。本文介绍了部分胃肠道生物标志物，并对它们的有效性、诊断准确性和适用性进行了分析，以期为动物胃肠道生物标志物的有效甄别和动物的健康生产提供科学依据。

关键词：胃肠道；生物标志物；微生物；免疫；动物健康

中图分类号：Ｓ８１６　　　　文献标识码：Ａ　　　　文章编号：１００６⁃２６７Ｘ（２０１９）１２⁃５４７６⁃０９　　随着畜牧生产由“数量型”向“质量型”的转变，“肠道健康”的概念引起了营养学家和兽医的极大兴趣［１］。如今农场的集约化养殖对动物健康和福利影响巨大，２０２０年又将全面实施禁抗，这无疑对动物健康尤其是胃肠道健康来说是一个挑战。完整的肠道黏膜组织形态、平衡的肠道微生物区系及健全的肠道免疫防御功能可为畜禽的健康生长及优质生产奠定基础［２］。

　　生物标志物是一种可用于测量和评估客观现象的生物学指标，能够诊断疾病，确定疾病发展倾向。胃肠道生物标志物可监测动物胃肠道疾病的发展和严重程度，它们的浓度能够直观、迅速、准确地反映动物胃肠功能的好坏。根据胃肠道生物标志物的来源可分为侵入性和非侵入性２种，由动物胃肠道自身产生分泌的为非侵入性生物标志物，相反，为侵入性生物标志物。随着新技术的迅速发展，国内外学者对胃肠道微生物群和胃肠道免疫这２个领域的生物标志物的研究取得一定成果，本文旨在对上述２个领域的生物标志物进行综述，并对其与动物胃肠功能的关系进行分析与讨论，以期为提高动物健康、福利和生产性能提供

收稿日期：２０１９－０５－２７

基金项目：国家重点研发计划课题（２０１８ＹＦＤ０５００６００，２０１８ＹＦＤ０５０１４０３）；湖南省自然科学基金项目（２０１８ＪＪ２１６３）作者简介：周丽媛（１９９６—），女，河南漯河人，硕士研究生，从事动物营养与饲料科学研究。Ｅ⁃ｍａｉｌ：１０３０９７１３１３＠ｑｑ．ｃｏｍ∗通信作者：方热军，教授，博士生导师，Ｅ⁃ｍａｉｌ：ｆａｎｇｒｊ６３＠１２６．ｃｏｍ

参考依据。

１　胃肠道微生物群生物标志物

　　胃肠道微生物群被称为“第五器官”，能接收环境中的信号，并将这些信息传递给动物机体，具有调节多种生理功能的作用，如消化吸收、免疫系统发育和预防感染等［３－５］，对机体的健康起着至关重要的作用［６］。

　　胃肠道微生物与宿主竞争营养物质，代谢产物包括短链脂肪酸（ｓｈｏｒｔ⁃ｃｈａｉｎｆａｔｔｙａｃｉｄ，ＳＣＦＡ）、支链脂肪酸（ｂｒａｎｃｈｅｄ⁃ｃｈａｉｎｆａｔｔｙａｃｉｄ，ＢＣＦＡ）、氨、胺和气体（包括氢气、甲烷和硫化氢）［７］。其中，ＳＣＦＡ可以在一定程度上降低肠道ｐＨ，从而抑制适宜生存ｐＨ比肠道益生菌高的病原微生物的活力，同时，还有利于提高肠道消化酶的活性。ＳＣＦＡ包括乙酸、丙酸、丁酸、乳酸及琥珀酸等，主要来自结肠内碳水化合物发酵和蛋白质降解，血液、粪便、食糜和尿液中这些代谢产物的浓度能够很好地反映胃肠道健康程度；氢气、甲烷、二氧化碳、氮氧化物及硫化氢等气体以及许多挥发性有机化合物均来源于胃肠微生物发酵过程，可反映

１２期周丽媛等：胃肠道生物标志物与动物健康５４７７

肠道微生物群关键代谢途径的代谢结果［８］。这些气体还可通过自由扩散进入宿主血液［９］，所以可通过鉴定畜禽血样、尿液和粪便中的这些生物标志物的浓度来推断动物的胃肠道健康状况。

　　胃肠道微生物群生物标志物主要有乳酸、对甲酚、吲哚、琥珀酸、氨和硫化氢等。表１中总结了这些生物标志物的种类与功能。

表１　胃肠道微生物群生物标志物的种类与功能

Ｔａｂｌｅ１　Ｔｙｐｅｓａｎｄｆｕｎｃｔｉｏｎｓｏｆｂｉｏｍａｒｋｅｒｓｆｏｒｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｍｉｃｒｏｂｉｏｔａ［１０］

生物标志物Ｂｉｏｍａｒｋｅｒｓ乳酸

Ｌａｃｔｉｃａｃｉｄ琥珀酸

Ｓｕｃｃｉｎｉｃａｃｉｄ对甲酚Ｐａｒａ⁃ｃｒｅｓｏｌ吲哚Ｉｎｄｏｌｅ氨

Ａｍｍｏｎｉａ硫化氢

Ｈｙｄｒｏｇｅｎｓｕｌｐｈｉｄｅ

测试部位Ｔｅｓｔｓｉｔｅ完整肠道完整肠道完整肠道完整肠道大肠大肠

生物样本Ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌｓａｍｐｌｅ血液、粪便食糜成分、粪便、

尿和血液血液、尿、粪便血液、尿、粪便粪便、尿粪便

功能Ｆｕｎｃｔｉｏｎｓ其浓度可以反映肠道通透性平衡氧化还原反应调节炎症对结肠上皮细胞产生负面影响具有杀菌活性，降低肠道炎症所带来的损伤高浓度氨对肠细胞产生毒性作用

增加胃肠道负担促进炎症的消退和组织损伤的修复，保护胃黏膜完整性

评价Ｃｏｍｍｅｎｔｓ

乳酸通过肠黏膜进入血液时，可间接测量肠道通透性一定浓度琥珀酸能对

金黄色葡萄球菌等细菌有抑制作用

由微生物产生的酚类化合物，芳香氨基酸发酵由微生物产生的酚类化合物，芳香氨基酸发酵与高水平的蛋白质饲粮有关，导致过度的微生物发酵与高水平富含含硫氨基酸和无机硫的蛋白质饲粮有关

１．１　乳酸和琥珀酸

　　在动物的胃肠道中乳酸和琥珀酸的浓度特别低，是因为它们通常代谢成了乙酸、丙酸和丁酸。相关研究表明琥珀酸参与多种代谢途径，包括平衡氧化还原反应和调节炎症，比如：在接受抗生素治疗及消化不良的腹泻仔猪粪便中乳酸和琥珀酸的浓度都有所增加［１１］；小鼠经琥珀酸灌肠后表现出肠黏膜糜烂和黏膜下层水肿，继而可诱发结肠炎［１２］。猪血浆中Ｄ－乳酸浓度升高与肠液分泌量ＬＰＳ）应激模型在动物试验中应用广泛，可导致肉鸡血浆中Ｄ－乳酸浓度呈明显上升趋势［１３］，ＬＰＳ免２３．０３）μｇ／Ｌ］提高了２９．５７％［１４］。可见当肠道黏

道黏膜迅速吸收，并从尿液中排出［１７］。对甲酚可通过抑制结肠上皮细胞的增殖和呼吸，从而降低细胞ＡＴＰ含量、增加ＤＮＡ损伤，对结肠上皮细胞产生负面影响［１８］；当对动物进行高蛋白质饲粮饲喂时，其结肠中对甲酚的浓度增加［１９］；当饲喂富含抗性淀粉或益生菌的饲粮时，其结肠中对甲酚的浓度降低［２０］；Ｍｕｓｚｙńｓｋａ等［２１］和Ｚｅｌａｎｔｅ等［２２］研究发现吲哚类化合物具有杀菌活性，可降低肠道炎症所带来的损伤，并且在一些患有胃肠疾病的畜禽粪便中也发现了吲哚类化合物浓度的下降。对甲酚、吲哚浓度的测定为学者监测动物胃肠道功能提供了便利，可作为生物标志物反映动物胃１．３　氨肠道健康程度。

　　畜禽对蛋白质的需求实质是对氨基酸的需求。在饲养畜禽的过程中，人们往往给予超过动物机体实际营养需要的高蛋白质饲粮［２３］，这些高蛋白质中的氨基酸在大肠微生物的作用下发酵产生氨气（ＮＨ３），而ＮＨ３很容易通过肠上皮细胞吸收进入血液循环，对肠细胞产生毒性作用［２４］。饲粮蛋白质含量高不仅增加了氨的排放量，对环境造成影响，还会增加动物胃肠道、肝脏、肾脏的负担［２５］。而低蛋白质饲粮的消化吸收效果更好，能

增加和细菌异位有关；脂多糖（ｌｉｐｏｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅ，

疫应激使断奶仔猪血浆Ｄ－乳酸含量［（９２０．９０±３５．１０）μｇ／Ｌ］相对于生理盐水对照组［（７０５．１０±膜受损伤时，动物机体肠道的通透性增加［１５］，从而使血浆中Ｄ－乳酸浓度迅速上升［１６］，说明动物血浆Ｄ－乳酸浓度可以反映肠道的通透性，所以乳酸和琥珀酸可作为生物标志物来改善动物的饲养１．２　对甲酚和吲哚

　　芳香族氨基酸经肠道微生物发酵后可产生对甲酚、吲哚等酚类化合物，这些代谢产物可被胃肠管理。

５４７８

动　物　营　养　学　报３１卷

够抑制有害菌的快速繁殖，减少疾病发生［２６］。有研究表明，高硫饲粮饲喂的猪回肠组织炎症相关４５．９μｍｏｌ／ｇ［２７］；猪粪中氨氮含量的高低直接关系到猪粪中ＮＨ３的挥发量，在育肥猪的基础饲粮中添加１％的Ｚ⁃２７菌剂后，猪粪平均氨氮含量说明Ｚ⁃２７菌剂能够极显著降低猪粪中ＮＨ３的含量［２８］。动物体内微生物的存在影响着动物血液中（３．０１ｇ／ｋｇ）比对照组（８．８１ｇ／ｋｇ）降低６５．８３％，基因上调，粪便ＮＨ３浓度由８１．９μｍｏｌ／ｇ下降到

生素的作用，干扰致病菌在肠黏膜的感染，维持和稳定胃肠道屏障功能［３６］。益生菌在各种胃肠道疾溃疡性结肠炎、肠易激综合征、功能性胃肠疾病和坏死性肠炎等均有效。但是胃肠道微生物发酵产物的种类和比例受到动物机体自身代谢和饲料类别的极大影响，且益生菌对动物机体微生物群代谢物的作用和机理的研究尚待完善，从而使微生物生物标志物在监测动物胃肠道功能的实际病中得到了广泛研究，发现其对急性感染性腹泻、

ＮＨ３含量的变化，根据动物粪尿中ＮＨ３的含量，可以了解到其微生物发酵的情况，进而对合理化饲１．４　粮的配方设计起到指导作用硫化氢

。

　　胃肠中的微生物（如沙门氏菌、幽门螺旋杆菌等）通过对含硫有机物（Ｌ－半胱氨酸）及硫酸盐的分解和还原可产生硫化氢，这一过程也是硫化氢来源的主要途径［２９］超氧化物歧化酶（ｓｕｐｅｒｏｘｉｄｅ。文献表明硫化氢可通过提高ｄｉｓｍｕｔａｓｅ，ＳＯＤ）的活性，清除氧自由基，降低肠上皮细胞氧化损伤水平（；同时素ｎｕｃｌｅａｒ，硫化氢还可以通过抑制核转录因子－１β（ＩＬｆａｃｔｏｒ⁃ｋａｐｐａ⁃１β）ｍＲＮＡＢ的表达，ＮＦ⁃κ，Ｂ显著促进炎症的消）减少白细胞－κ介Ｂ退和组织损伤的修复［３０］性［３１］。Ｚｈａｏ等［３２］发现，硫，化保氢护可胃以黏削膜弱的小完鼠整肠细胞的炎症反应，减轻黏膜损伤；吴忠明等［３３］发现，硫化氢可有效地降低小肠缺血－再灌注损伤大鼠血炎症因子，改善内毒素血症；如果抑制硫化氢的合成，则会加剧大鼠肠黏膜损伤和炎性反应。那么，硫化氢可作为动物胃肠生物标志物来初步诊断炎症程度。然而，张夏薇等［３４］通过使用高浓度硫氢化钠（ＮａＨＳ，硫化氢供体）处理Ｃａｃｏ⁃２细胞（，结果显示，其显著上调了肿浓度硫化氢能够增强肠上皮细胞活力ＴＮＦ⁃α）基因表达水平。大量试验结果表明瘤坏死因子－α，提高氧化，低应激水平，降低炎症和肠道功能障碍；高浓度硫化氢反而会上调促炎因子的表达，影响细胞免疫应答，同时诱导肠上皮细胞氧化应激，对肠道健康造成不利影响，因此，对胃肠硫化氢最佳浓度的研究有待进一步深入。

　　广义来讲，凡是对宿主健康有益的活的微生物都称为益生菌［３５］的探索，发现益生菌往往是对肠道营养物质的摄。随着人们对肠道微生态平衡取占主导地位的，它们在一定程度上能够起到抗应用中具有性。

２　胃肠道免疫生物标志物

　　肠道不仅是所有营养物质消化吸收的最终场所，还因７０％以上的免疫细胞都位于胃肠道而被称为动物体内最大的免疫器官［３７］隔绝外界抗原与病原体的屏障［３８］。将肠道内容物与宿主分离的同时，，也是宿主与胃胃肠道屏障在胃肠道黏膜是肠道内容物之间进行物质交换和信息交流的场所。肠道上皮细胞的功能依赖于完整的肠黏膜，肠黏膜与免疫系统之间稳态的平衡对动物的健康和生存至关重要。

　　胃肠道炎症和免疫功能的生物标志物可以提供胃肠道与环境相互作用的重要信息，以及胃肠道屏障功能的运转情况。当肠道出现炎症时，肠黏膜的结构难免遭受损伤，继而影响肠道功能，对畜禽健康造成威胁，因此，通过比较健康动物与致炎动物之间的病理差异来寻找生物标志物是有效且可行的［３９］　　胃肠道免疫生物标志物主要有再生胰岛衍生。

蛋白、Ｇ蛋白偶联受体３１（Ｇｐｒｏｔｅｉｎ⁃ｃｏｕｐｌｅｄｒｅｃｅｐ⁃ｔｏｒ３１，ＧＰＲ３１）、髓过氧化物酶（ｍｙｅｌｏｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ，ＭＰＯ）、嗜酸性粒细胞蛋白Ｘ（ｅｏｓｉｎｏｐｈｉｌ⁃ｐｅｒｏｘｉ⁃ｄａｓｅ（ｓｅｃｒｅｔｏｒｙ，ＥＰＸ）ｉｍｍｕｎｏｇｌｏｂｕｌｉｎ、ＬＰＳ、细胞因子和分泌型免疫球蛋白Ａ，ｓＩｇＡ）。

等。表２中总Ａ２．１　结了这些生物标志物的种类与功能再生胰岛衍生蛋白

　　再生胰岛衍生蛋白属于抗菌蛋白［４０］体的胰腺、空肠、回肠和十二指肠等组织［４１，－在生物４３］上皮细胞中均有表达，可在肠内产生、储存和分泌，被称为“肠道上皮的看门人”。诱导表达和杀菌活性使其对肠道致病菌具有先天免疫效应。猪空肠被产肠毒素大肠杆菌（ｅｎｔｅｒｏｔｏｘｉｇｅｎｉｃＥｓｃｈｅｒｉｃｈｉａｃｏ⁃ｌｉ，ＥＴＥＣ）感染后，再生胰岛衍生蛋白在局部抗菌

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反应里表现为过度表达［４４］。大量试验结果表明在炎症、细菌或肠黏膜损伤［４５］等刺激下，不仅表现为肠绒毛高度降低、隐窝深度增加，小肠再生胰岛衍生蛋白表达水平也会明显升高，尤其是回肠中表达最为丰富，且与严重程度呈正比，由此可推断再

生胰岛衍生蛋白可以作为一种非侵入性的生物标志物。但是，再生胰岛衍生蛋白在细菌肠道感染中的作用还没有完全被了解，特别是对急性腹泻感染结束时的缓解期以及病原体如何最终从肠道腔内清除知之甚少，有待进一步探索。

表２　胃肠道免疫生物标志物的种类与功能

Ｔａｂｌｅ２　Ｔｙｐｅｓａｎｄｆｕｎｃｔｉｏｎｓｏｆｂｉｏｍａｒｋｅｒｓｆｏｒｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｉｍｍｕｎｅｓｔａｔｕｓ［１０］

生物标志物Ｂｉｏｍａｒｋｅｒｓ再生胰岛衍生蛋白Ｒｅｇｅｎｅｒａｔｉｎｇｉｓｌｅｔ⁃ｄｅｒｉｖｅｄｐｒｏｔｅｉｎＧ蛋白偶联受体３１Ｇｐｒｏｔｅｉｎ⁃ｃｏｕｐｌｅｄｒｅｃｅｐｔｏｒ３１髓过氧化物酶ＭＰＯ

嗜酸性粒细胞蛋白ＸＥＰＸ脂多糖ＬＰＳ细胞因子Ｃｙｔｏｋｉｎｅ

分泌型免疫球蛋白ＡｓＩｇＡ

测试部位Ｔｅｓｔｓｉｔｅ小肠

生物样本Ｂｉｏｌｏｇｉｃａｌｓａｍｐｌｅ血液、尿、粪便

功能Ｆｕｎｃｔｉｏｎｓ肠道上皮“看门人”

评价Ｃｏｍｍｅｎｔｓ

在肠道和胰腺中产生储存分泌

整段肠道粪便激活免疫的新靶标巨噬细胞表面特异性受体

整段肠道粪便中性粒细胞活性标志物粪便样本非常稳定

整段肠道粪便嗜酸性粒细胞活性标志物导致胃肠黏膜上皮组织

通透性增加，

促炎细胞因子大量释放在细胞间传递信息，具有免疫调节和效应功能结合病原体和肠毒素，抑制肠道组织非炎症反应

粪便样本非常稳定革兰氏阴性菌外表面

存在的内毒素要考虑降解对所测浓度的影响粪便ｓＩｇＡ水平与特异性疾病之间无相关性

整段肠道粪便、血液血液、组织匀浆、粪便粪便、唾液、乳

整段肠道整段肠道

２．２　ＧＰＲ３１

　　最新报道表明，Ｇ蛋白偶联受体（Ｇｐｒｏｔｅｉｎｃｏｕｐｌｅｄ⁃ｒｅｃｅｐｔｏｒ，ＧＰＣＲ）家族在巨噬细胞表面的特异性受体ＧＰＲ３１蛋白可被酸性条件激活，进而促进巨噬细胞产生树突来“捕获”抗原

［４６－４７］

ｐｈｉｌｃｙｔｏｐｌａｓｍｉｃａｎｔｉｂｏｄｉｅｓ，ＡＮＣＡ）识别的主要抗原之一［４８］，是中性粒细胞活性的特异性标志物［４９］。哺乳动物的ＭＰＯ活性与中性粒细胞的数量呈正相关，通过测量组织ＭＰＯ活性可以评估肠道炎症的程度［５０］。处于热应激下猪回肠中性粒细胞浸润的水平可由通过对ＭＰＯ活性的测量来评估［５１］；在右旋糖酐硫酸钠诱导的仔猪结肠炎模型中，肠道ＭＰＯ活性由（２３４±２５）ｍＵ／ｇ显著增加到（３６１±３２）ｍＵ／ｇ［５２］；２，４，６－三硝基苯磺酸（２，４，６⁃ｔｒｉｎｉｔｒｏｂｅｎｚｅｎｅｓｕｌｆｏｎｉｃａｃｉｄ，ＴＮＢＳ）和大肠杆菌（Ｅｓｃｈｅｒｉｃｈｉａｃｏｌｉ）均可引起小鼠结肠炎，使结肠ＭＰＯ活性显著增加［５３］；人类婴儿肠道炎症与ＭＰＯ活性提高有关［５４］。

　　嗜酸性粒细胞是位于胃肠道固有层的促炎症白细胞，大量文献表明，胃肠道的许多炎症都表现为嗜酸性粒细胞活性增加［５５］。嗜酸性粒细胞受到

性条件可由肠道菌群产生的代谢产物———乳酸和丙酮酸来提供。研究发现，缺乏ＧＰＲ３１蛋白的小鼠在酸性条件下表现出ＣＸ３ＣＲ１＋巨噬细胞树突的产生量减少；当感染毒力较强的沙门氏菌菌株时，经过酸处理的正常小鼠比没有经过预处理的ＧＰＲ３１蛋白缺陷小鼠免疫反应增强，存活率明显上升［４２］。ＧＰＲ３１蛋白有望成为激活免疫的新靶标，现阶段其可作为肠道功能的生物标志物来反２．３　ＭＰＯ和ＥＰＸ

映动物机体面对“抗原”进行免疫反应的能力。　　ＭＰＯ为抗中性粒细胞胞浆抗体（ａｎｔｉ⁃ｎｅｕｔｒｏ⁃

，这个酸

５４８０

动　物　营　养　学　报３１卷

刺激后会分泌许多具有毒性的炎性分子，可导致组织损伤和细胞膜通透性增加。随着炎症反应的进行，粪便中ＥＰＸ的含量由０．１２～０．８２μｇ／ｇ显著升高到０．４２～１．７０μｇ／ｇ［５６］。粪便ＥＰＸ和ＭＰＯ分别被认为是研究胃肠道炎症的最佳嗜酸性粒细胞２．４　ＬＰＳ

和嗜中性粒细胞标志物。

　　ＬＰＳ是革兰氏阴性细菌外膜的组成部分［５７］。低剂量ＬＰＳ的毒性弱于黏附素和肠毒素［５８］，但高高于健康人群［７２］，且其含量与炎症严重程度呈正相关［７３］；粪便钙卫蛋白、粪便免疫化学测试、粪便乳铁蛋白、Ｃ－反应蛋白、高迁移率族蛋白Ｂ１等标志物都与ＵＣ的黏膜愈合有关［７４］。抗炎细胞因子ＩＬ⁃４、ＩＬ⁃１０和转化生长因子－β（ＴＧＦ⁃β）等在控制炎症反应的持续时间及严重程度［６９］和抑制促炎细胞［７５］产生方面发挥重要作用。由于细胞因子在机体的循环保存时间在几个小时之内，因此，当以动物粪便中细胞因子水平作为肠道炎症非侵入剂量ＬＰＳ经腹腔注射后，可导致机体胃肠黏膜上皮组织通透性增加［５９］放，严重威胁动物健康，。促炎细胞因子［６０－６１］大量释目前研究发现，在细菌感染的动物试验中，ＩＬ⁃１β、白细胞介素－６（ＩＬ⁃６）、

ＴＮＦ⁃α等由促炎细胞因子所释放的分子可降低肠道的免疫屏障功能［６２］征的小鼠结肠炎模；型在以肠道通透性增加为特中，血液ＬＰＳ浓度由０．２３ｎｇ／ｍＬ显著升高到０．８７ｎｇ／ｍＬ［６３］中，ＬＰＳ刺激可降低空肠上皮淋巴细胞数目；在［６４仔］猪著提高空肠固有层细胞密度［６５］，显浓度低于结肠食糜中ＬＰＳ致粪便中ＬＰＳ浓度由；２．奶牛的瘤胃酸中毒可导的浓度；猪粪便中，这表明ＬＰＳＬＰＳ的在运输过程中会被代谢［６６］８０μｇ／ｇ显著增加到１４．３４μｇ／ｇ［６７］道免疫应激可增加粪便。还有大量类似试验表明ＬＰＳ浓度。因此，，动ＬＰＳ物肠可作为可靠的生物标志物来反映动物机体胃肠道健２．５　康状况细胞因子。

　　细胞因子能够在细胞间传递信息［６８］疫调节和效应功能

［６９］

炎（、抗炎因子平衡的。失黏膜免疫失调往往造成促

，具有免调，素ＩＬ－⁃１１２）（、ＩＬＩＬ⁃１２⁃６、）白、ＴＮＦ细胞⁃α介和素干－引扰８素（起ＩＬ白－⁃８细γ（）ＩＦＮ、胞白介⁃γ）细素胞－等介１促炎因子表达增加，白细胞介素－４（ＩＬ⁃４）、白细胞介素－１０（ＩＬ⁃１０）和白细胞介素。促炎细胞因子可诱导紧密连接蛋

－１１（ＩＬ⁃１１）等抗炎因子表达减少

［３４］

白的内吞机制，导致肠道通透性的增加

［７０］

Ｋ８８攻毒使金华猪回肠促炎细胞因子ＩＦＮ⁃。γＥＴＥＣ

水平由６８．７７ｐｇ／ｍＬ极显著升高到１２０．４４ｐｇ／ｍＬ，

ＴＮＦ⁃α水平由９６．７５ｐｇ／ｍＬ显著升高到１０７．４６ｐｇ／ｍＬ，抗炎细胞因子ＩＬ⁃４水平则由８１．８０ｐｇ／ｍＬ显著降低到６７．５８ｐｇ／ｍＬ

［７１］

疡性结肠炎（ｕｌｃｅｒａｔｉｖｅｃｏｌｉｔｉｓ，ＵＣ）患者来说；对于溃

，其血清和肠黏膜中白细胞介素－１８（ＩＬ⁃１８）表达量显著

性生物标志物时，还要考虑降解对所测水平的２．６　影响。

ｓＩｇＡ

　　ｓＩｇＡ在此尤指外分泌液中由胃肠道黏膜固有层的浆细胞产生和分泌的抗体［７６］和病原微生物［７７］进入的第１道防，是抵御肠毒素线。肠腔中的ｓＩｇＡ可结合病原体和毒素，抑制肠道组织非炎症反应的过程［７８］攻毒后的猪粪便。Ｇａｏ等［７１］的试验结果表明经ＥＴＥＣＫ８８ｓＩｇＡ水平升高，其可导致细菌易位，并最终引发炎症级联反应，继而抑制肠道微生物的过度生长［７９］仔猪的饲粮中添加抗菌肽可使肠道；在感染大肠杆菌的ｓＩｇＡ的浓度由１６７．８μｇ／ｍＬ显著增加到１８５．４μｇ／ｍＬ［８０］益生菌的肉鸡粪便中ｓＩｇＡ浓度显著升高［８１］；饲喂索氏乳杆菌的仔猪在接受ＥＴＥＣ刺激１周后；，饲喂粪便ｓＩｇＡ水平升高［８２］动物胃肠道免疫和健康状况提供帮助。因此，监测粪便ｓＩｇＡ。

可为监测３　小　结

　　胃肠道生物标志物可反映动物胃肠健康状况和胃肠疾病发展及严重程度。动物胃肠道微生物及其代谢产物对胃肠道功能发挥着关键作用；胃肠道炎症和免疫功能的生物标志物可以提供胃肠道与环境相互作用的重要信息，以及胃肠道屏障功能的运转情况。现阶段存在的问题是非侵入性的生物标志物对动物机体影响较小，而侵入性的生物标志物往往需要牺牲动物来采集样本，增加了生产成本也不利于动物福利；此外，很多胃肠道生物标志物所折射出的是采样时间的问题，具有时效性，而可以在同一动物身上长期测量、对胃肠功能进行纵向评估的胃肠道生物标志物很少。

致谢：

　　感谢湖南农业大学动物科学技术学院薛俊敬博士和刘

１２期

波硕士对文稿所提的宝贵意见。

周丽媛等：胃肠道生物标志物与动物健康５４８１

［１３］　ＷＵＱＪ，ＺＨＯＵＹＭ，ＷＵＹＮ，ｅｔａｌ．Ｔｈｅｅｆｆｅｃｔｓｏｆ

ｎａｔｕｒａｌａｎｄｍｏｄｉｆｉｅｄｃｌｉｎｏｐｔｉｌｏｌｉｔｅｏｎｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｂａｒｒｉｅｒｆｕｎｃｔｉｏｎａｎｄｉｍｍｕｎｅｒｅｓｐｏｎｓｅｔｏＬＰＳｉｎｂｒｏｉｌｅｒｃｈｉｃｋ⁃ｅｎｓ［Ｊ］．ＶｅｔｅｒｉｎａｒｙＩｍｍｕｎｏｌｏｇｙａｎｄＩｍｍｕｎｏｐａｔｈｏｌｏ⁃ｇｙ，２０１３，１５３（１／２）：７０－７６．

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ｏｎｍａｍｍａｌｉａｎｂｌｏｏｄｍｅｔａｂｏｌｉｔｅｓ［Ｊ］．ＰｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓｏｆｔｈｅＮａｔｉｏｎａｌＡｃａｄｅｍｙｏｆＳｃｉｅｎｃｅｓｏｆｔｈｅＵｎｉｔｅｄＳｔａｔｅｓｏｆＡｍｅｒｉｃａ，２００９，１０６（１０）：３６９８－３７０３．

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ｂｒａｎｅｉｎｔｅｇｒｉｔｙ，ｍｏｒｐｈｏｌｏｇｙａｎｄｉｍｍｕｎｅｓｔａｔｕｓｉｎｗｅａｎｅｄｐｉｇｌｅｔｓｃｈａｌｌｅｎｇｅｄｗｉｔｈｅｎｔｅｒｏｔｏｘｉｇｅｎｉｃＥｓｃｈｅ⁃ｒｉｃｈｉａｃｏｌｉ［Ｊ］．ＩｎｔｅｒｎａｔｉｏｎａｌＩｍｍｕｎｏｐｈａｒｍａｃｏｌｏｇｙ，２０１５，２７（１）：４６－５２．

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ｔｉｖｅｅｆｆｅｃｔｓｏｎｇｕｔｈｅａｌｔｈａｎｄｏｎｔｈｅｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔ：ａｒｅ⁃ｖｉｅｗ［Ｊ］．ＡｎｉｍａｌＦｅｅｄＳｃｉｅｎｃｅａｎｄＴｅｃｈｎｏｌｏｇｙ，２０１６，２１２：１８－２６．

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ｅｔ

ｔｈｅｂａｃｔｅｒｉａｌｍｅｔａｂｏｌｉｔｅｐ⁃ｃｒｅｓｏｌｏｎｃｏｌｏｎｉｃｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｃｅｌｌｓ［Ｊ］．ＦｒｅｅＲａｄｉｃａｌＢｉｏｌｏｇｙａｎｄＭｅｄｉｃｉｎｅ，２０１５，８５：２１９－２２７．

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ｏｎｂｉｏｍａｒｋｅｒｓｏｆｃｏｌｏｎｉｃｈｅａｌｔｈｉｎｒａｔｓｆｅｄｄｉｅｔｓｃｏｎｔａｉ⁃ｎｉｎｇｒｅｄｍｅａｔ［Ｊ］．ＪｏｕｒｎａｌｏｆＦｏｏｄＳｃｉｅｎｃｅ，２０１２，７７

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Ｂｉｆｉｄｏｂａｃｔｅｒｉｕｍ，ｆｅｒｍｅｎｔｅｄＭＡＳＵＯＫＡｍｉｌｋＮａｎｄ，ＫＡＮＯｇａｌａｃｔｏ⁃ｏｌｉｇｏｓａｃ⁃Ｍ，ｅｔａｌ．

ｃｈａｒｉｄｅｓｌｅａｄｔｏｉｍｐｒｏｖｅｄｓｋｉｎｈｅａｌｔｈｂｙｄｅｃｒｅａｓｉｎｇｐｈｅｎｏｌｓｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎｂｙｇｕｔｍｉｃｒｏｂｉｏｔａ［Ｊ］．ＢｅｎｅｆｉｃｉａｌＭｉｃｒｏｂｅｓ，２０１４，５（２）［２１］　ＭＵＳＺＹ′：１２１－１２８．

ＳＫＡＢ，ＧＲＺＹＷＡＣＺ⁃ＫＩＳＩＥＬＥＷＳＫＡＡ，ＫＡŁＡＫＮ

，ｅｔａｌ．Ａｎｔｉ⁃ｉｎｆｌａｍｍａｔｏｒｙｐｒｏｐｅｒｔｉｅｓｏｆｅｄｉｂｌｅ

ｍｕｓｈｒｏｏｍｓ：ａｒｅｖｉｅｗ［Ｊ］．ＦｏｏｄＣｈｅｍｉｓｔｒｙ，２０１８，２４３：３７３－３８１．

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ｈｙｄｒｏ⁃ｃａｒｂｏｎｒｅｃｅｐｔｏｒａｎｄｂａｌａｎｃｅｍｕｃｏｓａｌｒｅａｃｔｉｖｉｔｙｖｉａｉｎ⁃ｔｅｒｌｅｕｋｉｎ⁃２２［Ｊ］．Ｉｍｍｕｎｉｔｙ，２０１３，３９（２）：３７２－３８５．

［２３］　ＶＥＬＴＨＯＦＧＬ，ＨＯＵＹ，ＯＥＮＥＭＡＯ．Ｎｉｔｒｏｇｅｎｅｘ⁃

［［［［［［［［［［　

５４８２

动　物　营　养　学　报

ｃｒｅｔｉｏｎｆａｃｔｏｒｓｏｆｌｉｖｅｓｔｏｃｋｉｎｔｈｅＥｕｒｏｐｅａｎＵｎｉｏｎ：ａｒｅｖｉｅｗ［Ｊ］．ＪｏｕｒｎａｌｏｆｔｈｅＳｃｉｅｎｃｅｏｆＦｏｏｄａｎｄＡｇｒｉ⁃ｃｕｌｔｕｒｅ，２０１５，９５（１５）：３００４－３０１４．

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３１卷

［３６］　ＣＨＡＲＢＯＮＮＥＡＵＭＲ，ＢＬＡＮＴＯＮＬＶ，ＤＩＧＩＵＬＩＯ

ＤＢ，ｅｔａｌ．Ａｍｉｃｒｏｂｉａｌｐｅｒｓｐｅｃｔｉｖｅｏｆｈｕｍａｎｄｅｖｅｌｏｐ⁃ｍｅｎｔａｌｂｉｏｌｏｇｙ［Ｊ］．Ｎａｔｕｒｅ，２０１６，５３５（７６１０）：４８－５５．

［３７］　ＶＩＧＨＩＧ，ＭＡＲＣＵＣＣＩＧ，ＳＥＮＳＩＬ，ｅｔａｌ．Ａｌｌｅｒｇｙａｎｄ

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［２４］　ＲＩＮＴＴＩＬÄＴ，ＡＰＡＪＡＬＡＨＴＩＪ．Ｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｍｉｃｒｏｂｉｏｔａ

ａｎｄｍｅｔａｂｏｌｉｔｅｓ⁃ｉｍｐｌｉｃａｔｉｏｎｓｆｏｒｂｒｏｉｌｅｒｃｈｉｃｋｅｎｈｅａｌｔｈａｎｄｐｅｒｆｏｒｍａｎｃｅ［Ｊ］．ＴｈｅＪｏｕｒｎａｌｏｆＡｐｐｌｉｅｄＰｏｕｌｔｒｙＲｅｓｅａｒｃｈ，２０１３，２２（３）：６４７－６５８．

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２７］　ＫＥＲＲｄｉｅｔａｒｙＢｉｎｏｒｇａｎｉｃＪ，ＷＥＢＥＲｓｕｌｆｕｒＴＥｌｅｖｅｌ，ＺＩＥＭＥＲｏｎｇｒｏｗｔｈＣＪ，ｅｔｐｅｒｆｏｒｍａｎｃｅａｌ．Ｅｆｆｅｃｔｏｆ

，ｆｅｃａｌｃｏｍｐｏｓｉｔｉｏｎ，ａｎｄｍｅａｓｕｒｅｓｏｆｉｎｆｌａｍｍａｔｉｏｎａｎｄｓｕｌｆａｔｅ⁃ｒｅｄｕｃｉｎｇｂａｃｔｅｒｉａｉｎｔｈｅｉｎｔｅｓｔｉｎｅｏｆｇｒｏｗｉｎｇｐｉｇｓ［Ｊ］．ＡｎｉｍａｌＳｃｉｅｎｃｅ，２０１１，８９（２）：４２６－４３７．

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２９］　张成玉胞凋亡和炎，王月影性反，许春梅应中的，等作．用硫化氢的生成及其在细

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３０］　ＦＥＮＧｍｏｎａｒｙＳａｒｔｅｒｉａｌＳ，ＣＨＥＮｅｎｄｏｔｈｅｌｉａｌＳＹ，ＹＵｃｅｌｌＷ，ｅｔｉｎｆｌａｍｍａｔｉｏｎａｌ．Ｈ２Ｓｉｎｈｉｂｉｔｓｐｕｌ⁃

ｉｎｒａｔｓｗｉｔｈｍｏｎｏｃｒｏｔａｌｉｎｅ⁃ｉｎｄｕｃｅｄｐｕｌｍｏｎａｒｙｈｙｐｅｒｔｅｎｓｉｏｎ

３１］　［ＷＡＬＬＡＣＥＪ］．ＬａｂｏｒａｔｏｒｙＩｎｖｅｓｔｉｇａｔｉｏｎ，２０１６，９７（３）：２６８－２７８．

ｓｕｌｆｉｄｅ：ａｎａｇｅｎｔＪＬ，ｏｆＭＯＴＴＡｓｔａｂｉｌｉｔｙＪＰａｔ，ｔｈｅＢＵＲＥＴｍｉｃｒｏｂｉｏｍｅ⁃ｍｕｃｏｓａＡＧ．Ｈｙｄｒｏｇｅｎ

ｉｎｔｅｒｆａｃｅ［Ｊ］．ＡｍｅｒｉｃａｎＪｏｕｒｎａｌｏｆＰｈｙｓｉｏｌｏｇｙ：Ｇａｓｔｒｏ⁃ｉｎｔｅｓｔｉｎａｌａｎｄＬｉｖｅｒＰｈｙｓｉｏｌｏｇｙ，２０１８，３１４（２）：Ｇ１４３－Ｇ１４９．

３２］　ＺＨＡＯｆｉｄｅｉｍｐｒｏｖｅｓＨＹ，ＹＡＮｃｏｌｏｎｉｃＲ，ＺＨＯＵｂａｒｒｉｅｒＸｉｎｔｅｇｒｉｔｙＧ，ｅｔａｌ．ＨｙｄｒｏｇｅｎｉｎＤＳＳ⁃ｉｎｄｕｃｅｄ

ｓｕｌ⁃

ｉｎｆｌａｍｍａｔｉｏｎｉｎＣａｃｏ⁃２ｃｅｌｌｓａｎｄｍｉｃｅ［Ｊ］．Ｉｎｔｅｒｎａｔｉｏｎ⁃

ａｌＩｍｍｕｎｏｐｈａｒｍａｃｏｌｏｇｙ，２０１６，３９：１２１－１２７．３３］　吴忠明注损伤大鼠炎症因子及内毒素血症的影响，卢根林，吴海明，等．硫化氢对肠缺血［－Ｊ再灌

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３４］　张夏薇细胞炎症，慕春龙、氧化应激和线粒体功能的影响，朱伟云．不同浓度硫化氢对肠上皮

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３５］　田志梅养殖产，业蒋宗勇中的，应王丽用［，等Ｊ］．．益生菌的功能及其在生猪

动物营养学报，２０１９，３１屏障损伤修复的机制研究［Ｊ］．中国现代普通外科进展，２０１５，１８（１１）：８４５－８５０．

［３９］　ＫＲＩＶＯＶＯｐｔｉｍａｌｒｅａｃｔｉｏｎＳＶ，ＦＥＮＴＯＮｃｏｏｒｄｉｎａｔｅＨ，ａｓＧＯＬＤＳＭＩＴＨａｂｉｏｍａｒｋｅｒｆｏｒＰＪｔｈｅ，ｅｔｄｙ⁃ａｌ．

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ａｌ．，ＥｘｐｒｅｓｓｉｏｎＳＡＫＵＲＡＭＯＴＯ⁃ＴＳＵＣＨＩＤＡ

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［４４］　ＳＯＬＥＲｔｈｅｍａｊｏｒＬ，ｒｅｇｅｎｅｒａｔｉｖｅＭＩＬＬＥＲＩ，ⅢＮÖＢＡＵＥＲｐｒｏｔｅｉｎ（ＲｅｇＫ．ＩｄｅｎｔｉｆｉｃａｔｉｏｎⅢ）ｉｎｔｈｅｐｏｒ⁃ｏｆ

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ｔｈｅｃｏｌｏｎ⁃ｉｃｅｐｉｔｈｅｌｉａｌｐｒｏｇｅｎｉｔｏｒｎｉｃｈｅｎｅｃｅｓｓａｒｙｆｏｒｒｅｇｅｎｅｒａｔｉｖｅｒｅｓｐｏｎｓｅｓｔｏｉｎｊｕｒｙ［Ｊ］．ＰｒｏｃｅｅｄｉｎｇｓｏｆｔｈｅＮａｔｉｏｎａｌＡ⁃ｃａｄｅｍｙｏｆＳｃｉｅｎｃｅｓｏｆｔｈｅＵｎｉｔｅｄＳｔａｔｅｓｏｆＡｍｅｒｉｃａ，２００５，１０２（１）：９９－１０４．

［４６］　ＤＩＥＨＬｃｒｏｂｉｏｔａＧｒｅｓｔｒｉｃｔｓＥ，ＬＯＮＧＭＡＮｔｒａｆｆｉｃｋｉｎｇＲＳｏｆ，ＺＨＡＮＧｂａｃｔｅｒｉａＪｔｏＸｍｅｓｅｎｔｅｒｉｃ，ｅｔａｌ．Ｍｉ⁃

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［４８］　吴小平，莫雅娴．炎症性肠病非侵入性标志物研究进［４９］　武琳琳，帅宗文，胡子盈，等．髓过氧化物酶－抗中性

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ａｌ．Ｔｈｅｒｏｌｅｏｆｍｙｅｌｏｐｅｒｏｘｉｄａｓｅａｎｄｍｙｅｌｏｐｅｒｏｘｉｄａｓｅ⁃ａｎｔｉｎｅｕｔｒｏｐｈｉｌｃｙｔｏｐｌａｓｍｉｃａｎｔｉｂｏｄｉｅｓ（ＭＰＯ⁃ＡＮＣＡｓ）ｉｎｔｈｅｐａｔｈｏｇｅｎｅｓｉｓｏｆｈｕｍａｎＭＰＯ⁃ＡＮＣＡ⁃ａｓｓｏｃｉａｔｅｄｇｌｏｍｅｒｕｌｏｎｅｐｈｒｉｔｉｓ［Ｊ］．ＣｌｉｎｉｃａｌａｎｄＥｘｐｅｒｉｍｅｎｔａｌＮｅｐｈｒｏｌｏｇｙ，２０１３，１７（５）：６３４－６３７．

５１］　ＰＥＡＲＣＥＨｅａｔｓｔｒｅｓｓＳｒｅｄｕｃｅｓＣ，ＭＡＮＩｉｎｔｅｓｔｉｎａｌＶ，ＢＯＤＤＩＣＫＥＲｂａｒｒｉｅｒｉｎｔｅｇｒｉｔｙＲＬ，ａｎｄｅｔｆａ⁃ａｌ．

ｖｏｒｓｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｇｌｕｃｏｓｅｔｒａｎｓｐｏｒｔｉｎｇｒｏｗｉｎｇｐｉｇｓ［Ｊ］．ＰＬｏＳＯｎｅ，２０１３，８（８）：ｅ７０２１５．

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ｉｎ⁃ｆｌａｍｍａｔｉｏｎｉｎｐｉｇｓｗｉｔｈｄｅｘｔｒａｎｓｏｄｉｕｍｓｕｌｆａｔｅ⁃ｉｎ⁃ｄｕｃｅｄｃｏｌｉｔｉｓ［Ｊ］．ＴｈｅＪｏｕｒｎａｌｏｆＮｕｔｒｉｔｉｏｎ，２０１２，１４２

５３］　ＪＡＮＧ（２）：３６３－３６８．

ｎａｌｉｎｆｌａｍｍａｔｉｏｎＳＥ，ＬＩＭＳｂｙＭ，ｇｕｔＪＥＯＮＧｍｉｃｒｏｂｉｏｔａＪＪ，ｅｔａｌ．Ｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉ⁃

ｄｉｓｔｕｒｂａｎｃｅｉｎ⁃ｄｕｃｅｓｍｅｍｏｒｙｉｍｐａｉｒｍｅｎｔｉｎｍｉｃｅ［Ｊ］．ＭｕｃｏｓａｌＩｍ⁃ｍｕｎｏｌｏｇｙ，２０１８，１１（２）：３６９－３７９．

５４］　ＫＯＳＥＫｏｆｉｎｔｅｓｔｉｎａｌＭ，ＨＡＱＵＥｉｎｆｌａｍｍａｔｉｏｎＲ，ＬＩＭＡａｎｄｐｅｒｍｅａｂｉｌｉｔｙＡ，ｅｔａｌ．Ｆｅｃａｌａｓｓｏｃｉａｔｅｄｍａｒｋｅｒｓ

ｗｉｔｈｔｈｅｓｕｂｓｅｑｕｅｎｔａｃｑｕｉｓｉｔｉｏｎｏｆｌｉｎｅａｒｇｒｏｗｔｈｄｅｆｉ⁃ｃｉｔｓｉｎｉｎｆａｎｔｓ［Ｊ］．ＴｈｅＡｍｅｒｉｃａｎＪｏｕｒｎａｌｏｆＴｒｏｐｉｃａｌＭｅｄｉｃｉｎｅａｎｄＨｙｇｉｅｎｅ，２０１３，８８（２）：３９０－３９６．

５５］　ＡＬ⁃ＨＡＤＤＡＤｐｈｉｌｓｉｎｉｎｆｌａｍｍａｔｏｒｙＳ，ＲＩＤＤＥＬＬｂｏｗｅｌｄｉｓｅａｓｅＲＨ．Ｔｈｅ［Ｊ］ｒｏｌｅ．Ｇｕｔｏｆ，２００５ｅｏｓｉｎｏ⁃

，５４５６］　（ＰＥＴＥＲＳＯＮ１２）：１６７４－１６７５．

ａｌ．ＥｖａｌｕａｔｉｏｎＣｏｆＧｂｉｏｍａｒｋｅｒｓＢ，ＬＡＭＰＩＮＥＮｆｏｒｕｌｃｅｒａｔｉｖｅＭ，ＨＡＮＳＳＯＮｃｏｌｉｔｉｓｃｏｍ⁃Ｔ，ｅｔ

ｐａｒｉｎｇｔｗｏｓａｍｐｌｉｎｇｍｅｔｈｏｄｓ：ｆｅｃａｌｍａｒｋｅｒｓｒｅｆｌｅｃｔｃｏｌｏｒｅｃｔａｌｉｎｆｌａｍｍａｔｉｏｎｂｏｔｈｍａｃｒｏｓｃｏｐｉｃａｌｌｙａｎｄｏｎａｃｅｌｌｕｌａｒｌｅｖｅｌ［Ｊ］．ＳｃａｎｄｉｎａｖｉａｎＪｏｕｒｎａｌｏｆＣｌｉｎｉｃａｌａｎｄＬａｂｏｒａｔｏｒｙＩｎｖｅｓｔｉｇａｔｉｏｎ，２０１６，７６（５）：３９３－４０１．

５７］　ＷＡＧＮＥＲｅｄｆｅｃａｌｌｅｖｅｌｓＭ，ＳＪÖＢＥＲＧｏｆｅｏｓｉｎｏｐｈｉｌＫ，ＶＩＧＲＥＮｇｒａｎｕｌｅｐｒｏｔｅｉｎｓＬ，ｅｔａｌ．Ｅｌｅｖａｔ⁃

ｐｒｅｄｉｃｔｃｏｌｌａｇｅｎｏｕｓｃｏｌｉｔｉｓｉｎｐａｔｉｅｎｔｓｒｅｆｅｒｒｅｄｔｏｃｏｌｏｎｏｓｃｏｐｙｄｕｅｔｏｃｈｒｏｎｉｃｎｏｎ⁃ｂｌｏｏｄｙｄｉａｒｒｈｅａ［Ｊ］．ＳｃａｎｄｉｎａｖｉａｎＪｏｕｒｎａｌｏｆＧａｓｔｒｏｅｎｔｅｒｏｌｏｇｙ，２０１６，５１（７）：８３５－８４１．

５８］　刘绍琼．ｍＴＯＲ信号通路在ＬＰＳ诱导肉鸡肠道黏膜

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Ｎ，ｅｔ

ｌａｓｔｉｎｇａｆｆｅｃｔｉｖｅｃｈａｎｇｅｓｉｎｔｈｅｍｏｕｓｅ［Ｊ］．Ｂｒａｉｎ，Ｂｅ⁃ｈａｖｉｏｒ，ａｎｄＩｍｍｕｎｉｔｙ，２０１５，４３：９８－１０９．

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Ｔ，ｅｔ

ｆｕｎｃｔｉｏｎｂｙａｐｏｐｔｏｓｉｓ⁃ｉｎｄｅｐｅｎｄｅｎｔｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ［Ｊ］．ＴｈｅＪｏｕｒｎａｌｏｆＩｍｍｕｎｏｌｏｇｙ，２００３，１７１（１１）：６１６４－６１７２．

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ｌｅｖｅｌａｎｄｃｅｒｅａｌｓｏｕｒｃｅｓｅｌｅｃｔｉｖｅｌｙａｌｔｅｒｓａｂｕｎｄａｎｃｅｏｆｂａｃ⁃ｔｅｒｉａａｎｄｍｅｔａｂｏｌｉｔｅｓｉｎｔｈｅｕｐｐｅｒｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｔｒａｃｔｓｏｆｗｅａｎｅｄｐｉｇｓ［Ｊ］．ＡｐｐｌｉｅｄａｎｄＥｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌＭｉｃｒｏ⁃ｂｉｏｌｏｇｙ，２０１３，７９（２３）：７２６４－７２７２．

［６７］　ＬＩｄｏｔｏｘｉｎｓＳ，ＫＨＡＦＩＰＯＵＲｉｎｔｈｅｆｅｃｅｓＥｏｆ，ＫＲＡＵＳＥｌａｃｔａｔｉｎｇｄａｉｒｙＤＯｃｏｗｓ，ｅｔａｌ．［ＪＦｒｅｅ］．Ｃａｎａ⁃ｅｎ⁃

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［６８］　ＫＡＬＶＡＫＯＬＡＮＵｋｉｎｅ：ｏｎａｆｏｒｗａｒｄｐａｔｈＤＶ．ｔｏＴｗｅｎｔｙｅｘｃｉｔｉｎｇｆｉｖｅｄｉｓｃｏｖｅｒｉｅｓｙｅａｒｓｏｆｏｆｃｙｔｏ⁃

ｐａｔｈ⁃ｏｌｏｇｉｃａｌｍｅｃｈａｎｉｓｍｓａｎｄｔｈｅｒａｐｅｕｔｉｃｓ［Ｊ］．Ｃｙｔｏｋｉｎｅ，２０１７，９８：１－３．

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ｔｏｍｉｃｒｏｂｉｏｔａ［Ｊ］．ＭｕｃｏｓａｌＩｍｍｕｎｏｌｏｇｙ，２０１５，８（５）：９６９－９７８．

［７０］　ＳＴＡＭＡＴＯＶＩＣＪＥＶＩＣＮ，ｅｔａｌ．ＥｎｄｏｃｙｔｏｓｉｓＳＭ，ＪＯＨＮＳＯＮｏｆｔｉｇｈｔＡｊｕｎｃｔｉｏｎＭ，ＳＬＡＤＯ⁃

ｐｒｏｔｅｉｎｓａｎｄｔｈｅｒｅｇｕｌａｔｉｏｎｏｆｄｅｇｒａｄａｔｉｏｎａｎｄｒｅｃｙｃｌｉｎｇ［Ｊ］．ＡｎｎａｌｓｏｆｔｈｅＮｅｗＹｏｒｋＡｃａｄｅｍｙｏｆＳｃｉｅｎｃｅｓ，２０１７，［［［［［［［［　

５４８４

１３９７（１）：５４－６５．

动　物　营　养　学　报３１卷

［７１］　ＧＡＯＹ，ＨＡＮＦ，ＨＵＡＮＧＸ，ｅｔａｌ．Ｃｈａｎｇｅｓｉｎｇｕｔｍｉ⁃

ｏｆｔｉｇｈｔｊｕｎｃｔｉｏｎｐｒｏｔｅｉｎｓ，ａｎｄｃｙｔｏｋｉｎｅｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎｂｅ⁃

［７７］　洪南．肠道微生态系统与肠黏膜免疫关系研究进展［７８］　韩渤，刘玥宏，仇志强，等．ｓＩｇＡ表达功能及其在肠［７９］　ＫＩＭＪＣ，ＨＡＮＳＥＮＣＦ，ＭＵＬＬＡＮＢＰ，ｅｔａｌ．Ｎｕｔｒｉ⁃

ｔｉｏｎａｎｄｐａｔｈｏｌｏｇｙｏｆｗｅａｎｅｒｐｉｇｓ：ｎｕｔｒｉｔｉｏｎａｌｓｔｒａｔｅ⁃ｇｉｅｓｔｏｓｕｐｐｏｒｔｂａｒｒｉｅｒｆｕｎｃｔｉｏｎｉｎｔｈｅｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｔｒａｃｔ［Ｊ］．ＡｎｉｍａｌＦｅｅｄＳｃｉｅｎｃｅａｎｄＴｅｃｈｎｏｌｏｇｙ，２０１２，

［８０］　ＷＵＳＤ，ＺＨＡＮＧＦＲ，ＨＵＡＮＧＺＭ，ｅｔａｌ．Ｅｆｆｅｃｔｓｏｆ

ａｎｄｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｈｅａｌｔｈｉｎｗｅａｎｅｄｐｉｇｌｅｔｓｃｈａｌｌｅｎｇｅｄｗｉｔｈＥｓｃｈｅｒｉｃｈｉａｃｏｌｉ［Ｊ］．Ｐｅｐｔｉｄｅｓ，２０１２，３５（２）：２２５－２３０．

［８１］　ＩＢＵＫＩＭ，ＫＯＶＡＣＳ⁃ＮＯＬＡＮＪ，ＦＵＫＵＩＫ，ｅｔａｌ．Ａ⁃

ｎａｌｙｓｉｓｏｆｇｕｔｉｍｍｕｎｅ⁃ｍｏｄｕｌａｔｉｎｇａｃｔｉｖｉｔｙｏｆβ⁃１，４⁃ｍａｎｎｏｂｉｏｓｅｕｓｉｎｇｍｉｃｒｏａｒｒａｙａｎｄｒｅａｌ⁃ｔｉｍｅｒｅｖｅｒｓｅｔｒａｎｓｃｒｉｐｔｉｏｎｐｏｌｙｍｅｒａｓｅｃｈａｉｎｒｅａｃｔｉｏｎ［Ｊ］．Ｐｏｕｌｔｒｙ

［８２］　ＫＯＮＳＴＡＮＴＩＮＯＶＳＲ，ＳＭＩＤＴＨ，ＡＫＫＥＲＭＡＮＳＡ

Ｓｃｉｅｎｃｅ，２０１０，８９（９）：１８９４－１９０４．１７３（１／２）：３－１６．（１９）：１７５７－１７６３．

［Ｊ］．医学研究生学报，２０１４，２７（４）：４４４－４４６．

ｃｒｏｂｉａｌｐｏｐｕｌａｔｉｏｎｓ，ｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｍｏｒｐｈｏｌｏｇｙ，ｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎｔｗｅｅｎｔｗｏｐｉｇｂｒｅｅｄｓａｆｔｅｒｃｈａｌｌｅｎｇｅｗｉｔｈＥｓｃｈｅｒｉｃｈｉａｃｏｌｉＫ８８：ａｃｏｍｐａｒａｔｉｖｅｓｔｕｄｙ［Ｊ］．ＪｏｕｒｎａｌｏｆＡｎｉｍａｌＳｃｉｅｎｃｅ，２０１３，９１（１２）：５６１４－５６２５．

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［７２］　崔畅婉，孙峥嵘．溃疡性结肠炎发病机制研究进展［７３］　ＥＩＳＳＡＮ，ＨＵＳＳＥＩＮＨ，ＫＥＲＭＡＲＲＥＣＬ，ｅｔａｌ．Ｃｈｒｏ⁃

ｍｏｆｕｎｇｉｎａｍｅｌｉｏｒａｔｅｓｔｈｅｐｒｏｇｒｅｓｓｉｏｎｏｆｃｏｌｉｔｉｓｂｙｒｅｇ⁃ｕｌａｔｉｎｇａｌｔｅｒｎａｔｉｖｅｌｙａｃｔｉｖａｔｅｄｍａｃｒｏｐｈａｇｅｓ［Ｊ］．Ｆｒｏｎ⁃

［７４］　胡艺丽，李媛媛，杨勤．溃疡性结肠炎黏膜愈合相关

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ｔｈｅａｎｔｉｍｉｃｒｏｂｉａｌｐｅｐｔｉｄｅｃｅｃｒｏｐｉｎＡＤｏｎｐｅｒｆｏｒｍａｎｃｅ

生物标志物的研究进展［Ｊ］．实用医学杂志，２０１８，

［７５］　ＪＯＨＮＳＯＮＪＬ，ＪＯＮＥＳＭＢ，ＣＯＢＢＢＡ．Ｂａｃｔｅｒｉａｌ

ｃａｐｓｕｌａｒｐｏｌｙｓａｃｃｈａｒｉｄｅｐｒｅｖｅｎｔｓｔｈｅｏｎｓｅｔｏｆａｓｔｈｍａｔｈｒｏｕｇｈＴ⁃ｃｅｌｌａｃｔｉｖａｔｉｏｎ［Ｊ］．Ｇｌｙｃｏｂｉｏｌｏｇｙ，２０１５，２５

［７６］　ＷＥＬＬＳＪＭ，ＢＲＵＭＭＥＲＲＪ，ＤＥＲＲＩＥＮＭ，ｅｔａｌ．

（４）：３６８－３７５．

ＤＬ，ｅｔａｌ．ＦｅｅｄｉｎｇｏｆＬａｃｔｏｂａｃｉｌｌｕｓｓｏｂｒｉｕｓｒｅｄｕｃｅｓＥｓｃｈｅｒｉｃｈｉａｃｏｌｉＦ４ｌｅｖｅｌｓｉｎｔｈｅｇｕｔａｎｄｐｒｏｍｏｔｅｓｇｒｏｗｔｈｏｆｉｎｆｅｃｔｅｄｐｉｇｌｅｔｓ［Ｊ］．ＦＥＭＳＭｉｃｒｏｂｉｏｌｏｇｙＥ⁃ｃｏｌｏｇｙ，２００８，６６（３）：５９９－６０７．

Ｈｏｍｅｏｓｔａｓｉｓｏｆｔｈｅｇｕｔｂａｒｒｉｅｒａｎｄｐｏｔｅｎｔｉａｌｂｉｏｍａｒｋ⁃ｅｒｓ［Ｊ］．ＡｍｅｒｉｃａｎＪｏｕｒｎａｌｏｆＰｈｙｓｉｏｌｏｇｙ⁃Ｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉ⁃ｎａｌａｎｄＬｉｖｅｒＰｈｙｓｉｏｌｏｇｙ，２０１７，３１２（３）：Ｇ１７１－Ｇ１９３．

ＧａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌＢｉｏｍａｒｋｅｒｓａｎｄＡｎｉｍａｌＨｅａｌｔｈ

（１．ＣｏｌｌｅｇｅｏｆＡｎｉｍａｌＳｃｉｅｎｃｅａｎｄＴｅｃｈｎｏｌｏｇｙ，ＨｕｎａｎＡｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌＵｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，Ｃｈａｎｇｓｈａ４１０１２８，Ｃｈｉｎａ；２．Ｈｕｎａｎ

Ｃｏ⁃ＩｎｎｏｖａｔｉｏｎＣｅｎｔｅｒｏｆＡｎｉｍａｌＰｒｏｄｕｃｔｉｏｎＳａｆｅｔｙ，Ｃｈａｎｇｓｈａ４１０１２８，Ｃｈｉｎａ）

ＺＨＯＵＬｉｙｕａｎ１，２　ＬＩＣｈｅｎｇｌｉａｎｇ１，２　ＬＩＳｉｙｕａｎ１，２　ＦＡＮＧＲｅｊｕｎ１，２∗

Ａｂｓｔｒａｃｔ：Ｉｔｉｓｖｅｒｙｉｍｐｏｒｔａｎｔｆｏｒａｎｉｍａｌｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎｐｅｒｆｏｒｍａｎｃｅａｎｄｈｅａｌｔｈｔｈａｔｔｏｈａｖｅａｓｔｒｏｎｇｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉ⁃ｎａｌｆｕｎｃｔｉｏｎ．Ｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｂｉｏｍａｒｋｅｒｓｃａｎｂｅｕｓｅｄｔｏｍｏｎｉｔｏｒｔｈｅｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｎｄｓｅｖｅｒｉｔｙｏｆｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｄｉｓｅａｓｅｓｉｎａｎｉｍａｌｓｗｈｉｃｈｐｌａｙａｎｉｍｐｏｒｔａｎｔｒｏｌｅｉｎａｎｉｍａｌｆｅｅｄｉｎｇ．Ｔｈｅｒｅａｒｅｍａｎｙｆａｃｔｏｒｓａｆｆｅｃｔｉｎｇｔｈｅｇａｓｔｒｏ⁃ｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｈｅａｌｔｈｏｆａｎｉｍａｌｓ，ｍｏｒｅｏｖｅｒ，ｅｖｅｒｙｆａｃｔｏｒｉｓｃｌｏｓｅｌｙｒｅｌａｔｅｄｔｏｅａｃｈｏｔｈｅｒ．Ｄｕｅｔｏａｌｉｍｉｔｅｄｒｅｆｌｅｃｔｏｆｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｈｅａｌｔｈｓｔａｔｕｓｂｙｓｉｎｇｌｅｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｂｉｏｍａｒｋｅｒ，ｔｈｅｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔｔｈｅｖａｒｉｅｔｙｏｆｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｂｉｏｍａｒｋｅｒｓｉｓｏｆｇｒｅａｔｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｃｅ．Ｔｈｉｓｐａｐｅｒｉｎｔｒｏｄｕｃｅｄｓｏｍｅｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌｂｉｏｍａｒｋｅｒｓ，ｂｙａｎａｌｙｚｉｎｇｔｈｅｉｒｅｆｆｅｃｔｉｖｅｎｅｓｓ，ｃｒｅｄｉｂｉｌｉｔｙａｎｄａｐｐｌｉｃａｂｉｌｉｔｙ，ａｉｍｉｎｇｔｏｐｒｏｖｉｄｅｓｃｉｅｎｔｉｆｉｃｂａｓｉｓｆｏｒｅｆｆｅｃｔｉｖｅｓｃｒｅｅｎｉｎｇｏｆｇａｓｔｒｏｉｎ⁃５４７６⁃５４８４］

ｔｅｓｔｉｎａｌｂｉｏｍａｒｋｅｒｓａｎｄｈｅａｌｔｈｙａｎｉｍａｌｐｒｏｄｕｃｔｉｏｎ．［ＣｈｉｎｅｓｅＪｏｕｒｎａｌｏｆＡｎｉｍａｌＮｕｔｒｉｔｉｏｎ，２０１９，３１（１２）：

Ｋｅｙｗｏｒｄｓ：ｇａｓｔｒｏｉｎｔｅｓｔｉｎａｌ；ｂｉｏｍａｒｋｅｒｓ；ｍｉｃｒｏｂｉａｌ；ｉｍｍｕｎｅ；ａｎｉｍａｌｈｅａｌｔｈ

∗Ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇａｕｔｈｏｒ，ｐｒｏｆｅｓｓｏｒ，Ｅ⁃ｍａｉｌ：ｆａｎｇｒｊ６３＠１２６．ｃｏｍ

（责任编辑　田艳明）